Fruchtfliegen finden Nahrung durch Randverfolgung von Geruchsfahnen

Jahrzehntelang galt als Erklärung dafür, wie eine Fruchtfliege Nahrung findet, ein Reflex: Nimmt sie einen Geruch wahr, läuft sie gegen den Wind; reißt die Duftspur ab, sucht sie seitlich, bis sie wieder darauf trifft.

Setzt man eine Fliege jedoch in einen Korridor aus Essiggeruch, zeigt sie ein merkwürdigeres Verhalten. Sie verlässt immer wieder den Geruch, dem sie eigentlich folgt.

Die Arbeitsgruppe von Vanessa Ruta an der Rockefeller University schuf eine virtuelle Geruchswelt, um herauszufinden, was die Fliegen tatsächlich tun. Dabei zeigte sich: Diese Ausstiege gehören zur Strategie.

Essigkorridor im Dunkeln

Eine Schaumstoffkugel mit einem Durchmesser von einem Viertelzoll (6 mm) schwebt auf einem Luftstrahl, auf dem die Fliege steht. Die Fliege ist fixiert; ihre Schritte drehen daher die Kugel unter ihr, während eine Kamera die Rotation 60-mal pro Sekunde erfasst.

Die Laufrichtung der Fliege steuert eine Düse, die gleichmäßige Luft auf ihre Antennen bläst. Der Wind kommt somit stets aus derselben Richtung. Betritt die Fliege einen Streifen, der nur auf einer virtuellen Karte existiert, mischen Massendurchflussregler Apfelessig in die Luft.

Diese Geruchsfahne war etwa 2 Zoll (50 mm) breit und etwas mehr als 3 Fuß (1.000 mm) lang. Sie verlief mit dem Wind, während die Essigkonzentration zum fernen Ende hin zunahm. Der Raum blieb dunkel, sodass der Wind der einzige äußere Hinweis mit einer Richtung war.

Die Arbeit erschien am 22. Juli als begutachtete Studie in Nature. Untersucht wurden fixierte Fliegen, die auf der Stelle liefen, nicht frei in einer Küche umherfliegende Tiere; jeden Geruchsreiz erhielten sie gezielt vom Forschungsteam.

Randverfolgung statt Laufen gegen den Wind

Rutas Team hatte erwartet, dass die Tiere gegen den Wind steuern und die Mitte des Korridors halten würden – jener Reflex, der in früheren Arbeiten beschrieben worden war. Die 40 Fliegen entschieden sich stattdessen jeweils für eine Seite und blieben in ihrer Nähe.

Jede Fliege lief jeweils ungefähr fünf Sekunden in den Essig hinein, drehte dann scharf um und ging zurück in die saubere Luft. Weniger als 4 Prozent dieser Wege führten eine Fliege bis zum gegenüberliegenden Rand. Im Durchschnitt blieben die Tiere innerhalb von etwa vier Zehntelzoll (10,4 mm) zu der Grenze, die sie gewählt hatten.

Den Großteil ihres Fortschritts gegen den Wind erzielten sie während dieser kurzen Passagen im Geruch. Einige Schleifen außerhalb der Duftspur erstreckten sich über 8 Zoll oder mehr (mehrere hundert Millimeter), bevor eine Fliege wieder umkehrte.

Das Team bezeichnete dieses Muster als Randverfolgung.

Die Konzentration war weniger wichtig als der Rand. Die Fliegen verfolgten einen Korridor mit gleichbleibender Intensität ebenso zuverlässig wie einen, dessen Geruch beim Aufwärtslaufen schwächer wurde.

Rückwege sind zu zielgerichtet für Zufall

Die Fliegen verließen den Geruchsbereich in einem flachen Winkel und kehrten nahezu rechtwinklig zum Rand zurück. Ihr Rückweg war kürzer als der Weg, der sie hinausgeführt hatte.

Um zu prüfen, ob dies zufällig entstehen könnte, zerlegte das Team reale Bewegungsbahnen in Laufstrecken und Drehwinkel. Anschließend zog es zufällig Werte aus diesen Verteilungen, um künstliche Wege zu erzeugen. Die simulierten Fliegen erreichten zwar ebenfalls den Rand, aber über lange, schleifenförmige Routen; Hin- und Rückweg fielen dabei gleich lang aus.

Auf die Frage von Eric Ralls von Earth.com, wie viel Raffinesse in ein so kleines Gehirn passe, antwortete Ruta mit diesem Gegensatz.

„Während man annahm, dass Fliegen möglicherweise eine sehr einfache reflexartige Strategie nutzen – bei der sie einfach gegen den Wind laufen, wenn sie auf einen Geruch treffen –, stellen wir fest, dass sie tatsächlich eine ziemlich ausgeklügelte Strategie einsetzen. Sie speichern eine räumliche Erinnerung an die Richtung der Grenze der Geruchsfahne, ähnlich wie wir uns merken könnten, in welche Richtung wir abbiegen müssen, um zu unserem Haus zurückzukehren“, sagt sie.

In derselben Antwort nannte sie auch die Zahlen: etwa 140.000 Neuronen, ungefähr .0002 Prozent der Größe eines menschlichen Gehirns.

„Das könnte einen dazu bringen, sich zu fragen, was wir Menschen mit all unserer überschüssigen Kapazität anfangen“, sagt sie.

Senkrechte Geruchsfahne, gleiches Verhalten

Anschließend drehte das Team den Korridor aus der Windrichtung heraus: bei einer Gruppe von 21 Fliegen um 45 Grad und bei weiteren 20 Tieren um volle 90 Grad. Die Gruppe mit dem rechten Winkel musste während des gesamten Weges seitlich zum Wind laufen; jede Fliege wählte links oder rechts und blieb bei dieser Seite.

Danach begann sich die Geruchsfahne zu bewegen. Jedes Mal, wenn eine Fliege sie verließ, sprang der Korridor um acht Zehntelzoll (20 mm) in die entgegengesetzte Richtung. Trotzdem folgten die Fliegen ihm und legten bei jeder Rückkehr größere Strecken zurück, um den Rand an seiner neuen Position zu finden.

Später wurde der Geruch zehn Minuten nach Beginn eines Versuchs vollständig abgeschaltet, während sich eine Fliege außerhalb in sauberer Luft befand. Die Fliegen lenkten weiterhin in die Richtung, die sie zuvor für die Rückkehr eingeschlagen hatten, und hielten diesen Kurs lange, nachdem sie den Essig zuletzt wahrgenommen hatten.

Eine Ameise, die zu ihrem Nest zurückkehrt, steuert einen Ort an. Diese Fliegen kehrten nie zu der Stelle zurück, an der der Geruch sie zuletzt erreicht hatte. Sie behalten also eine Richtung, keine Position.

Laut Ruta ist ein rechtwinklig zum Wind verlaufender Korridor wahrscheinlich eine extreme Variante dessen, was eine Fliege draußen erlebt. Geruchsfahnen seien so unsichtbar, dass Menschen ihre Form kaum intuitiv einschätzen könnten. Eine Böe kann eine echte Fahne abknicken und gegen die aktuelle Windrichtung neigen; eine Fliege, die reflexartig gegen den Wind läuft, würde dann direkt aus ihr herausgehen.

„Eine bessere Strategie ist es, der Grenze der Geruchsfahne statt dem Wind zu folgen“, sagte sie Earth.com.

Gehirnzellen weisen den Rückweg

Gesteuert wird dies alles durch den Zentralkomplex, eine Gruppe von Strukturen im Zentrum des Insektengehirns, die für räumliche Navigation zuständig ist.

Eine dortige Zellpopulation, die EPG-Neuronen, fungiert als Kompass. Ihre Aktivität verfolgt die Blickrichtung der Fliege und ist am Wind ausgerichtet. Werden diese Zellen mit Licht stillgelegt, enden die zielgerichteten Rückkehrbewegungen: Die Fliegen wandern gegen den Wind davon und erreichen den Korridor seltener.

Eine zweite Population, die FC2-Neuronen, trägt die Richtung, in die eine Fliege gehen möchte – ein Zielsignal, das zunächst bei Fliegen beschrieben wurde, die in einem festen Winkel zu einer Landmarke laufen. Bei sechs Fliegen wurden beide Gruppen gleichzeitig unter einem Zwei-Photonen-Mikroskop aufgezeichnet. Das FC2-Signal zeigte bereits mehrere Sekunden, bevor die Fliege in diese Richtung drehte, zum Rand. Innerhalb des Geruchs richtete es sich wieder an der tatsächlichen Laufrichtung der Fliege aus.

Auch das Ausschalten von FC2 verschlechterte die Verfolgung. Die Ankündigung der Studie durch Rockefeller formuliert das Ergebnis schärfer und erklärt, diese Fliegen hätten überhaupt nicht mehr zum Geruch zurückfinden können. Die Studie selbst berichtet jedoch von einer Beeinträchtigung; diese Darstellung ist maßgeblich.

Für eine Fliege ist der Geruch ein Wegweiser und kein Ziel. Deshalb genügt es, eine Richtung festzuhalten.

Wo die Erinnerung nicht mehr hilft

Ein Korridor mit klaren Rändern entspricht nicht dem, was einer Fliege im Freien begegnet. Deshalb spielte das Team eine Aufzeichnung einer echten Geruchsfahne nahe der Oberfläche ab, fünfmal vergrößert: weit im Lee lagen zerstreute Fäden, während sich nahe der Quelle ein schmaler, gleichmäßiger Streifen befand.

Weit entfernt trafen Geruchsreize aus jeder Richtung ein, die Eintrittswinkel zeigten kein Muster, und die gespeicherte Richtung half nicht. Näher an der Quelle stimmten die Eintrittswinkel überein, die Erinnerung begann vorherzusagen, wo der Rand liegen würde, und die Rückwege wurden kürzer. Zehn der 12 Fliegen erreichten die Quelle.

Silas Busch, Postdoktorand im Team, sagt, besonders beeindruckt habe ihn der Moment, in dem er sah, dass Fliegen eine so unordentliche Geruchsfahne auf dieselbe Weise bewältigten wie einen sauberen Korridor.

Diese Grenze ist zugleich die Einschränkung der Studie. Die Erinnerung hilft nur, wenn eine Fahne ausreichend zusammenhält, damit die letzte Begegnung etwas über die nächste aussagt. In turbulenterer Luft erwarten die Autoren, dass Fliegen wieder auf Reflexe oder andere kurzfristige Hinweise zurückgreifen, etwa auf die zeitlichen Abstände zwischen Geruchsreizen.

Hinzu kommen zwei weitere Einschränkungen. Das Modell, das das Team an das Verhalten anpasste, aktualisiert seine Erinnerung langsamer als echte Fliegen. Seine feste Lernrate unterschätzt daher, was die Tiere leisten. Außerdem sind die hier aufgezeichneten Zellen vermutlich nicht jene Zellen, die die Erinnerung überhaupt erst speichern.

Rutas Labor ist ein Labor des Howard Hughes Medical Institute. [Fördermittel und konkurrierende Interessen anhand der Danksagungen der Studie noch zu bestätigen.]

Was Ruta als Nächstes untersuchen will

Die FC2-Zellen lesen die Erinnerung höchstwahrscheinlich als Ziel aus, statt sie zu bilden, sagt Ruta. Herauszufinden, wie sie entsteht und anschließend zugewiesen wird, ist das Experiment, das sie als Nächstes angehen möchte. Diese Rechenleistung, die einer räumlichen Karte eines Tieres Bedeutung verleiht, komme bei vielen Arten vor; die kompakten und gut zugänglichen Schaltkreise der Fliege seien der geeignete Ort, um sie unmittelbar zu beobachten.

Auch die Verhaltensseite bleibt offen. Das Geruchssystem des Labors kann Fahnen mit unterschiedlichen räumlichen und zeitlichen Mustern erzeugen, und Ruta will wissen, wie Fliegen ihre Strategien anpassen, wenn die Luft turbulenter wird.

Einen Teil des Verdienstes schreibt sie der Zusammenarbeit selbst zu, die über Jahre an Rockefeller und gemeinsam mit Larry Abbott und Sun Minni an der Columbia University gewachsen ist. Ohne die gemeinsame Durchführung von Verhaltensanalyse, Modellierung und neuronalen Aufzeichnungen wäre der Algorithmus der Randverfolgung, so Ruta, nicht sichtbar geworden.

„Man könnte sagen, dass eine zusätzliche Erkenntnis darin bestand, wie fruchtbar solch enge Kooperationen beim Entschlüsseln der Geheimnisse der Biologie sein können“, sagte sie Earth.com.